O’Neil bermain untuk Portsmouth, Middlesbrough, West Ham United, Queens Park Rangers, Norwich City, Bristol City dan Bolton Wanderers selama karir profesionalnya yang berlangsung selama 19 tahun.
Mantan gelandang ini memulai karir kepelatihannya di Liverpool U-18 sebelum menjadi manajer Bournemouth pada tahun 2022, dan berhasil mempertahankan The Cherries di Liga Inggris.
O’Neil kemudian ditunjuk sebagai manajer Wolves pada Agustus 2023. Bersama klub tersebut, ia menjalani musim sukses dengan membawa klub tersebut menduduki peringkat sembilan klasemen Liga Inggris.